The Auk 134(2):393-409. 2017
The mitonuclear compatibility species concept
El concepto de especie de compatibilidad mitonuclear open access
Geoffrey E. Hill
© 2017 American Ornithological Society.
Received: September 23, 2016; Accepted: December 27, 2016; Published: March 8, 2017
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Author Affiliation
Geoffrey E. Hill
Department of Biological Sciences, Auburn University, Auburn, Alabama, USA
Copyright & Usage
© 2017 American Ornithological Society.
ABSTRACT
The avian world is packaged into genetic assemblages that we call species. Although ornithologists can, with a few important exceptions, agree on the boundaries among avian gene pools that delimit species, the evolutionary process that created this structured subdivision of Aves remains uncertain and contentious. Moreover, although avian species are recognizable and diagnosable, many bear signatures of recent, often substantial, exchange of nuclear (N) genetic material. As a result, there is debate regarding the process that gives rise to and maintains the genetic structure of avian populations. I propose that a key missing consideration in discussions of speciation is the necessity of coadaptation between N and mitochondrial (mt) genes to enable core energy production via oxidative phosphorylation. Because mt genomes are non-recombining and subject to high mutation rates, they evolve rapidly. Consequently, N and mt coadaptation persists only through perpetual coevolution between mt and N genes. Mitonuclear coevolution leads to rapid divergences in coadapted mitonuclear gene sets whenever there is a disruption in gene flow among populations. As a result, once populations diverge in coadapted mitonuclear genotypes, the reduced fitness of offspring due to mitonuclear incompatibilities prohibits exchange of mt and N-mt genes and effectively isolates individuals with shared coadapted N and mt genotypes. Given these considerations, I propose that avian species can be objectively diagnosed by uniquely coadapted mt and N genotypes that are incompatible with the coadapted mt and N genotype of any other population. According to this mitonuclear compatibility species concept, mitochondrial genotype is the best current method for diagnosing species.
RESUMEN
El mundo de las aves esta empaquetado dentro de ensambles genéticos al que llamamos especies. Aunque los ornitólogos pueden, con algunas excepciones importantes, estar de acuerdo sobre las fronteras entre los grupos genéticos de las aves que delimitan las especies, el proceso evolutivo que creó la estructura de esta subdivisión de Aves permanece aún incierto y controversial. Más aún, aunque las especies de aves son reconocibles y diagnosticables, muchas presentan signos recientes y muchas veces sustanciales de intercambio de material genético nuclear (N). Como resultado, existe debate sobre el proceso que origina y mantiene la estructura genética de las poblaciones de aves. En este trabajo propongo que una consideración clave que no se menciona en la discusión sobre especiación es la necesidad de coadaptación entre N y los genes mitocondriales (mt) para permitir la producción de energía central a través de la fosforilación oxidativa. Debido a que el genoma mt es no recombinante y está sujeto a altas tasas de mutación, evoluciona rápidamente. Consecuentemente, la coadaptación N/mt persiste solo a través de la coevolución perpetua entre los genes mt y N. La coevolución mitonuclear lleva a divergencias rápidas en los conjuntos de genes mitonucleares coadaptados cada vez que hay una disrupción en el flujo génico entre poblaciones. Como resultado, una vez que las poblaciones divergen hacia genotipos mitonucleares coadaptados, la reducción de la adecuación biológica de la descendencia debido a incompatibilidades mitonucleares impide el intercambio de genes mt y N-mt y aísla efectivamente a los individuos con genotipos N y mt coadaptados compartidos. Dadas estas consideraciones, propongo que las especies de aves pueden ser diagnosticadas objetivamente por medio de genotipos mt y N coadaptados únicos, que son incompatibles con el genotipo mt y N coadaptado de cualquier otra población. Por medio de este concepto de especie de compatibilidad mitonuclear, el genotipo mitocondrial es la mejor manera actual de diagnosticar a las especies.
Palabras clave: código de barras de ADN, especiación, flujo génico, hibridación, OXPHOS, regla de Haldane
Keywords: DNA barcode, gene flow, Haldane's rule, hybridization, OXPHOS, speciation
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